Su madre, Marie, era profesora de música y su padre, Zinovie, médico. Estudiante en el Conservatorio de San Petersburgo, se destacó como pianista solista. En su tiempo libre, Tiomkin frecuentaba el café ‘Homeless Dog’, confraternizando con otros artistas bohemios de vanguardia, incluido su compañero de estudios Sergei Prokofiev.

El debut profesional de Tiomkin en la música de cine se produjo en los cines de San Petersburgo, donde acompañó al cine mudo ruso y francés. Esto sería el comienzo de su carrera musical en Hollywood, llegando a ser uno de los más grandes de la historia y pionero en el género del western americano. 

Su interés de por la música popular estadounidense comenzó en Rusia, donde escuchó por primera vez a Alexander’s Ragtime Band de Irving Berlin en el ‘Homeless Dog’, lugar donde tuvo la oportunidad de familiarizarse con géneros como el blues y el jazz. Uno de sus estudiantes de piano, que era norteamericano, había sido cantante en Nueva Orleans. Después de una gira de vodevil en Rusia decidió quedarse. Aquella música despertó un interés profundo en Tiomkin.

Más tarde, en Berlín, Tiomkin siguió con sus estudios de piano, llegando a trabajar como pianista de concierto y escritor de música popular y clásica ligera, incluidos marchas y valses. Después de pasar un tiempo en París, un magnate del teatro de Broadway, Morris Gest, (otro inmigrante ruso), lo contrató para una gira de vodevil en los Estados Unidos, preludio de su carrera americana. En 1927, se hizo director musical y arreglista de una compañía de bailarines. Aquella experiencia del género del ballet, marcaría una forma de componer su música para el cine, llegando a ver el movimiento de las personas dentro del marco de la película como bailarines en un escenario. 

En 1929 comenzaría su relación con Hollywood con el musical; Broadway Melody. En 1931 Universal contrató al compositor para escribir la música de la película ‘Resurrection’, de temática rusa, la primera vez que se alejaba del mundo del musical. 

En 1933 Paramount le contrató para la película; ‘Alicia en el país de las maravillas’. En una fiesta conoció al director Frank Capra con quien floreció una amistad personal. Trabajaron juntos en ‘Horizontes perdidos’ (1937). Esta sería su primera nominación al Óscar de la Academia de Hollywood.

Aquella relación con el director Capra le llevó a escribir las partituras de;

• ‘Vive como quieras’ (1938)
• ‘Caballero sin espada’ (1939)
• ‘Juan nadie’ (1941)
• ‘¡Qué bello es vivir!’ (1946)

La personalidad independiente de Tiomkin se reflejó en su música y su vida profesional. A diferencia de sus contemporáneos, nunca tuvo un contrato de estudio a largo plazo, lo que lo convirtió en el compositor independiente más destacado durante el apogeo del sistema de estudio desde la década de 1930 hasta la de 1950. 

La vida del compositor tuvo un giro en 1967 con la muerte de su esposa. Al regresar a su casa en Los Ángeles después del funeral, fue atacado y golpeado por ladrones. Después de aquello marchó a Europa donde siguió disfrutando de tocar música clásica al piano. Murió en Londres el 11 de noviembre de 1979.